Une mission d'évacuation mortelle marque un tournant dans la guerre contre les Covenants. Fleetcom est entre de nouvelles mains. John sent la menace imminente.

John recherche des Spartans disparus avec la Silver Team. Kai s'inquiète de la stabilité mentale de John. Kwan se rend compte que les Décombres sont bien plus dangereux sans Soren. Halsey cherche à découvrir l'identité de son ravisseur.

La Silver Team se lance dans une mission non autorisée. Laera, Kwan et Kessler doivent échapper à l'équipage de Soren. Cortana donne des informations préoccupantes à Ackerson. La peur d'une attaque pousse Ackerson à prendre une décision irrévocable.

Les Covenants attaquent l'humanité. John, Perez et la Silver Team font face à une force ennemie écrasante. L'amiral Keyes rassemble les forces de l'UNSC pour faire front. Halsey et Soren doivent se faire confiance pour s'échapper.

Après la défaite, les survivants peinent à se remettre sur pied. Sur Aléria, John doit affronter un terrible deuil. Soren et Laera cherchent leur fils disparu. Makee avance avec prudence tandis que l'impatience de l'Arbiter grandit.

John cherche à se venger sur une planète secrète de l'ONI. Perez s'entraine pour devenir un nouveau genre de soldat. Kai est déchirée entre son honneur de Spartan et sa loyauté envers le Major. Makee demande de l'aide à Cortana pour trouver le Halo.

John-117 se retrouve face à face avec Makee. Une révélation amène Ackerson à remettre en question sa loyauté. La relation entre Soren et Laera commencent à se fracturer. Halsey, Kwan et Miranda travaillent à résoudre un mystère.

La bataille pour le Halo commence. John fait un choix fatidique. Soren et Kwan entreprennent une mission de sauvetage. Halsey et Miranda déchaînent une horreur ancienne.