Ayato Kamina est un jeune étudiant de 17 ans comme les autres. Il est passionné de peinture et vit seul avec sa mère à Tokyo. Alors qu'il prend le métro pour aller en cours, une attaque aérienne éclate dans le ciel de Tokyo. Le métro déraille et blesse légèrement les amis d'Ayato. Il décide alors de sortir pour aller chercher de l'aide. Il découvre une ville en état de siège et des avions de chasse ennemis. En essayant d'éviter les débris des bâtiments bombardés, il entend une voix au loin. Se précipitant pour voir qui chante dans ce contexte de guerre, il reconnaît alors Reika Mishima, une de ses camarades de classe.

Le temps de l'éveil d'Ayato est arrivé. Les chasseurs ennemis découvrent un nouveau mecha jusqu'alors inconnu. Leur tentative d'attaque est vouée à l'échec quand surgit un rayon lumineux surpuissant détruisant tout sur son passage. RahXephon, car il s'agit de lui, s'en prend alors à Fortissimo qu'il détruit en quelques secondes. Ayato est récupéré par les services spéciaux et se retrouve à l'hôpital, où il cherche son amie Reika. N'ayant aucune séquelle, il est libre de sortir de l'hôpital quand il le souhaite. Ayato se pose des questions sur cet étrange mecha à la forme humaine et doté d'ailes.

Après sa fuite de Tokyo Jupiter avec Haruka, Ayato commence à se poser de nombreuses questions : pourquoi est-ce que sa mère a du sang bleu ? Reika est-elle morte lors de l'affrontement avec les deux dolems de Mu ? Il va alors se retrouver dans l'autre monde qu'il croyait à jamais détruit. Il y a plus d'hommes sur Terre qu'il ne le croyait, il reste d'autres villes et d'autres pays qu'il croyait disparus. Un doute l'assaille lorsqu'il arrive à rentrer en contact avec sa mère par téléphone alors qu'elle se trouve toujours dans Tokyo Jupiter.

Ayato et RahXephon sont pris en charge par Terra, une organisation militaire qui lutte depuis des années contre Mu et contre Tokyo Jupiter. Il subit quelques tests pour déterminer s'il est "normal" ou dans une phase-Mu. Il va alors découvrir qu'il existe un décalage de 12 ans entre le temps de Tokyo Jupiter et le temps "normal". Sa condition lui déplait car il est considéré comme un étranger et perçu comme une menace en plus par les responsables de Terra. Il va voir partir RahXephon pour une destination inconnue. En plein doute, il ne fait plus confiance à personne.

Après la brillante victoire de RahXephon sur son ennemi, Ayato est considéré comme le pilote officiel du mecha. Il subit alors une nouvelle batterie de tests où l'on découvre qu'il a des points communs assez frappants avec Quon Kusanagi, une jeune fille bien étrange qu'Ayato a rencontrée sur le porte-avions.

Un nouveau Dolem a fait son apparition en ville et semble dissoudre tout ce qui l'entoure en un temps record. Ayato va devoir se battre à nouveau, même si s'est refusé à toute nouvelle intervention.

Elfie et quatre autres pilotes rejoignent l'organisation de Terra et intègrent le bataillon Alpha. Les forces de coalition quant à elles y dépêchent Isshiki. Alors qu'Elfie est en danger en combattant un Dolem, elle est sauvée de justesse par le Rahxephon qui encaisse le rayon d'énergie à sa place. Ayato est en danger et c'est alors qu'il aperçoit...

Noël approche à grands pas et il fait encore très chaud. Alors qu'il se prélasse sur la plage, Ayato reçoit une invitation pour le Nouvel An. Nanamori, quant à elle, reçoit un cadeau de l'homme dont elle est follement amoureuse...

Le temps continue à se dégrader à cause du Dorem. Persuadé d'avoir vu Reika sous la forme d'une sirène Ayato part à sa recherche en compagnie de Quon.

Alors qu'Ayato semble s'être parfaitement familiarisé avec RahXephon, un nouveau Dolem fait son apparition. Après une courte bataille, la victoire est assurée par la parfaite entente entre Ayato et Elvy.

Doutes, Phantasmes, Désinformation, Utopie, Mort, Fuite. Tous ces mots vont défiler dans la tête d'Ayato alors qu'il est plongé dans une autre dimension par un Dolem.

Kisaragi Quon continue sa période de léthargie. La fondation Barbemu veille alors sur elle sans discontinuer, mais un jour, elle disparaît sans prendre son système de survie. Après que Quon ait rencontré Reika, elle se rend auprès d' Ayato et s'apprête à lui révéler son secret quand un Dolem fait son apparition. Ayato et le RahXephon se préparent à lutter contre lui, lorsque Quon apparaît soudainement dans le cockpit du Dolem...

Un Dolem fait son apparition mais il est hors de portée de combat. De plus, il ne semble pas être menaçant et se contente de rester sur orbite. Pourtant, sa présence va permettre à RahXephon d'obtenir une nouvelle arme.

C'est désormais officiel, la beauté endormie Quon est enfin éveillée. Pendant ce temps, Elvy s'entraîne à piloter sa nouvelle machine de combat, le Vermillion, un mecha surpuissant capable de rivaliser avec le RahXephon.

Cet épisode relate la jeunesse de Rena, de la fondation Barbemu, d'Itsuki et d'Isshiki. Ils se sont retrouvés tous les trois dans la même pension. Un matin, Isshiki trouve une créature étrange de la taille d'un chien. Il la ramène alors pour la montrer à Rena et Itsuki. Il s'agit en fait d'une Mud Doll. Lorsqu'on la caresse, elle semble produire une sorte de chant musical. Mais il arrive un jour où la créature atteint sa maturité.

Sur ordre de Lord Bäbhem, Quon va être transférée à la fondation Bäbhem. Megumi tente de passer son examen afin d'être officiellement intégrée à l'équipe du vice commandant Yagumo. Ayato a désormais conscience de son état. Haruka rencontre Rikudo et le questionne à propos de la fille qu'il a élevée. Nanamori découvre la vérité à propos d'Isshiki. Ayato lui va être contacté par Quon qui va lui demander un service inattendu.

Ayato et Quon se dirigent vers Tokyo avec Rahxephon. Isshiki ordonne à Elfie de partir au combat à bord du Vermillon. Mais Elfie emmène Haruka à son bord, sans aucune autorisation. Un Dorem, Allegretto, fait alors son apparition et se dirige vers Ayato. Haruka essaie de suivre Rahxephon, mais celui ci disparait dans un couloir dimensionnel et disparait au sein de Tokyo Jupiter. Là, Ayato va retrouver sa mère et apprendre qui elle est en réalité.

Haruka et Elfie sont enfin parvenus à pénétrer à l'intérieur de Tokyo Jupiter et observent les Kamina. Ayato apprends alors le secret de ses origines de la bouche de sa mère, Maya. Choqué il appelle le Rahxephon, qui devenu incontrôlable détruit une partie de la ville. C'est alors que deux Dolems font leur apparition. Hiroko, qui cherche à revoir Azyato, est alors blessée d'un coup de feu...

Après avoir caché le RahXephon, dans un lac tout proche, Ayato s'enfuit avec Hiroko, de Tokyo Jupiter. Il décide de se cacher avec Hiroko dans un hôtel. Ils surviennent à leurs besoins grâce à divers petits boulots. Otogami et Terra sont aussi à la recherche d'Ayato. La ville est soudain attaquée par un Dolem. Ayato jure de protéger Hiroko.

Ayato est reconduit de force à Niraikanai. Le commandement de Terra est désormais assuré par Isshiki, à la place de Kunugi. Mamoru, un ami d'Ayato venant de Tokyo Jupiter, décide de le rejoindre. Un nouveau type de Dolem fait alors son apparition et se dirige vers Nirai-Kanai.

Isshiki ordonne l'attaque de Tokyo Jupiter à l'aide de six nouvelles armes, les T.J Buster, afin de détruire le dôme qui entoure la ville. Ayato ne saisit toujours pas la signification des tatouages du Xephon, et qui parsèment son corps. Mamoru, quant à lui, continue de tourner autour de la famille Rikido, mais dans quel but ?

Haruka décide de quitter Terra et de ne plus obéir à Isshiki. Quon, sur l'île de Barbemu, continue tranquillement de jouer du piano. Reika apparait alors. Elle est en fait Ishtori. Ishtori apparaît devant Quon. C'est à ce moment que l'œuf dimensionnel noir éclot... Le dôme est enfin détruit mais cela entraîne alors des effets inattendus...

À la grande surprise de Terra et des habitants de la terre, Mu a décidé de faire une apparition un peu partout dans le monde. Jin Kunugi est enfin de retour à son poste de commandant et il va avoir fort à faire face à la nouvelle menace que représente Mu pour le monde entier. Des hologrammes apparaissent ici et là, témoignant que la fin est proche. Une de ces apparitions n'est autre que le commandant des forces armées de Mu, Kuki Masayoshi. Il propose alors à Terra d'abandonner les armes et de leur livrer RahXephon sans opposer de résistance. L'ultimatum est lancé et ils n'ont que 24 heures pour se décider...

Nira-Kanai n'est plus. Son autodestruction a permis à Jin Kunugi de détruire le dolem Largo piloté par le chef des armées ennemies, Kuki Masayoshi. C'est le calme avant la tempête, dans la mesure où les préparatifs de la bataille finale se mettent en place. Ayato et Quon vont désormais devoir s'affronter dans un combat qui ne laissera personne indemne. Ayato va également découvrir la vérité sur sa relation avec Haruka.

Ayato et le Xephon viennent de fusionner pour donner naissance au RahXephon sacré. Les dolems sont bien plus puissants que les forces de Terra et l'appui d'Ayato pourrait bien faire pencher la balance en leur faveur. Elvy Hadhiyat va tenter de détruire la plus grosse partie de l'armée adverse grâce à son système de TDD (trans dimensional drive unit) en créant une zone similaire à Tokyo Jupiter.

Alors qu'Haruka se lamente sur le départ d'Ayato et pense ne plus jamais le revoir, Megumi lui explique qu'elle ne doit pas abandonner son amour et qu'elle doit forcer les événements. Pendant ce temps, l'affrontement final entre les deux RahXephon sacrés se déroule dans un premier temps sous une forme introspective et ensuite dans un terrible combat. Ayato n'est pas le seul à se battre car sur Terre, les comptes se règlent et le sang coule à flots.