Les résidents de Chester's Mill sont à la fois en dehors et à l'intérieur du dôme, après avoir découvert une sortie dans les tunnels. Alors que le dôme dévoile une nouvelle facette, les habitants se demandent à quoi et à qui ils peuvent faire confiance alors que de nouvelles menaces planent au dessus de leurs têtes, des nouveaux habitants font leur apparition et de nouvelles alliances sont formées.

Alors que Julia tente à son tour de fuir en compagnie de Junior, elle trouve, abrités dans un cratère, un grand nombre de cocons. Elle comprend rapidement que ceux qui ont réussi à s'échapper sont prisonniers dedans. Seule Melanie semble y avoir échappé. De son côté, Barbie est de plus en intrigué par le climat qui règne à Chester's Mill.

Pendant que les habitants se remettent de leurs escapades dans les tunnels sous la ville, Big Jim pense que Christine et Eva cachent des choses au sujet du dôme.

Alors qu'elle fait croire aux habitants de Chester's Mill qu'elle apporte son aide à la reconstruction de la ville, Christine pousse les rescapés à se remémorer leurs expériences sous le tunnel de la ville. Entre temps, Julia & Big Jim découvrent une nouvelle menace causée par le dôme

Julia & Big Jim s'allient afin de prouver que Christine n'est pas celle qu'elle prétend être, ce qui les amènent à découvrir de nouvelles informations sur les capacités du dôme. Entre temps, lorsque des tensions augmentent en ville et empêchent Christine de conserver son poste de leader, elle décide de passer au plan B...mais pas sans conséquences.

Lorsque Big Jim est capturé par Aktaion, l'entreprise venue sous le dôme à la recherche de l'œuf, on le force à manipuler Christine afin d'obtenir des informations sur ses plans. Joe & Norrie se posent des questions sur ce qu'il se passe en ville et se retrouvent avec des habitants très instable.

Les habitants de Chester's Mills découvrent que le Dôme est là pour les protéger quand une pluie de météorites s'abat sur le monde extérieur mais qu'ils ne sont pas touchés. Eva essaye de rallier Barbie à la cause de Christine et Joe se doit accepter l'aide de Sam, le meurtrier de sa sœur. Julia et Big Jim, impuissants et bloqués sur l'île des oiseaux, entrent en conflit.

Julia, Big Jim, Norrie, Joe et Hunter s'allient pour ainsi former une résistance contre Christine, qui mobilise les habitants afin de procéder à une fouille massive des tunnels sous la ville. Entre temps, Hunter utilise son équipement pour contacter le monde extérieur, après être redevenu "normal".

Julia, Norrie, Joe et Big Jim quittent la cachette d'Aktion afin d'échapper à la Parenté, groupe dirigé par Christine. Barbie, abusé, suit les ordres et essaie de capturer Julia. Eva, enceinte, est placée entre les mains de « sages femmes ». Joe et Norrie se penchent sur le problème du schéma trouvé dans le bureau de Christine, Big Jim leur propose d'aller à la bibliothèque pour avoir plus d'informations. Julia et Big Jim vont torturer Barbie pour tenter de le libérer de l'emprise de Christine, mais ils échouent. Christine, qui est liée au dôme, souffre de plus en plus du manque d'énergie lié à la disparition des améthystes ensevelies. Le dôme commence à se calcifier. Joe et Norrie rencontrent sur leur chemin Sam, qui fait semblant de ne pas appartenir à la Parenté. Il finit par assommer Joe et l'emmène vers Christine. Barbie revient à lui, et semble libéré de cette emprise que Christine avait sur lui.

Enfin revenu à lui grâce à l'amour qu'il partage avec Julia, Barbie s'inquiète pour son enfant à naître. Alors qu'ils subissent un assaut des habitants, Big Jim et Norrie sont sauvés par Hektor Martin, le dirigeant d'Aktaion, et ses hommes, venus finaliser un sérum pour les personnes infectées. De son côté, Joe est toujours infiltré dans la communauté pour aider Christine à détruire le dôme.

Big Jim propose son fils pour le test du remède malgré les risques que ce dernier court. Barbie pense qu'il y a un moyen de sauver sa fille et Eva. Joe essaye de gagner du temps pour le remède. À la fin, Eva accouche et est tué par Christine.

Barbie et Julia retournent à une cachette de la résistance. Ils les informent que le bébé de Barbie fait maintenant partie de la communauté. Le docteur Bloom pense qu'avec le cordon ombilical, elle pourra fabriquer un traitement plus efficace que celui qui a échoué sur Junior. Junior retourne voir Christine qui a placé la fille de Barbie dans un cocon qui aspire l'énergie du dôme pour accélérer sa croissance. Après que Julia et Barbie ait donné le cordon à Big Jim, celui-ci s'en débarrasse. Ils rejoignent Christine juste après qu'elle ait transféré sa conscience extra-terrestre au cocon. Une ombre s'échappe du cocon et Christine redevient humaine. Elle les amènent au lac où Junior a prévu de sacrifier les enfants (après avoir sacrifié les personnes âgées). Elle réussit à empêcher Junior mais il la démasque. Hektor tue le docteur Bloom et bâillonne Lily. Il prévoit ensuite de tuer Joe avant qu'il réussisse à faire tomber le dôme. Cependant, Big Jim tue Hektor juste à temps. Dawn, la fille de Barbie devenue grande, capture Christine et la tue pour être la nouvelle reine.

Dawn, la nouvelle reine, instaure sa suprématie par la force et annonce à la communauté que son rôle consiste maintenant à les conduire hors du dôme. Joe finalise l'installation de l'améthyste grâce à laquelle il fera tomber le dôme. Barbie comprend que son enfant n'est pas humaine et s'accorde avec Jim et Julia pour la tuer après la chute du dôme.