Tristepin, Evangelyne, ainsi que leurs enfants Flopin et Elely, vivent tranquillement dans leur maison dans les bois, prenant une retraite d'aventure bien méritée. Mais l'arrivée d'un mystérieux visiteur met fin à leur tranquillité, Pôo. Au royaume Sadida, le prince Armand et son épouse Aurora tentent de trouver un bon parti pour Amalia afin de parfaire leurs ambitions politiques. Accompagné de Ruel, Yugo recherche Adamaï, loin de se douter que leurs soucis familiaux n'ont point changé, qu'ils ont même empiré.

L’assaut contre les Percedal avait pour but d’enlever Evangelyne, Flopin et Elely. Cette dernière se retrouvant seule, en cherchant à protéger son père blessé. Elle est alors traquée par Poo, l'un des assaillants de la Fratrie et demi-dieu Pandawa. Durant ce temps, Yugo et Ruel retrouvent Amalia au royaume Sadida pour la prévenir de l’attaque qui vient d’avoir lieu. Tous se dirigent chez la famille Percedal, juste à temps pour assister au combat d’Elely contre Poo...

Partis à la rescousse d'Evangelyne et Flopin enlevés par Adamaï, Ruel et le reste de la Confrérie du Tofu tombent dans une « bulle temporelle » piégée, créée par Oropo. Au moindre pas pour tenter de s'en échapper, les héros y vieillissent subitement de plusieurs années. Par ailleurs, Oropo étant capable de sonder leurs cœurs, il se sert des remords que ressentent les héros pour leur faire vivre des hallucinations qui les déstabilisent fortement. C'est ainsi que Yugo se met à entendre des voix familières... Nox et Qilby.

La Confrérie du Tofu entre finalement dans la Tour d'Oropo pour y parcourir ses douze étages. Après avoir traversé la salle Xélor, et découvert le corps gelé du Comte Harebourg, le groupe rencontre Coqueline, la demi-déesse Osamodas, qui transforme Yugo, Amalia, Ruel et Tristepin en tofu. Pendant ce temps, Evangelyne et Flopin sont toujours prisonniers au sommet de la tour.

Après avoir terminé l'épreuve de Coqueline, la Confrérie du Tofu arrive dans la salle Iop et y rencontre son gardien : Dark Vlad, un avatar diabolique de Goultard. Tristepin décide alors de rester en arrière, pour affronter seul son ancien maître.

Elely est inquiète pour son père car elle craint que sa récente vie de famille ne l'ait affaibli. Le groupe est ensuite confronté de nouveau à Ush, demi-dieu Ecaflip, qui compte prendre sa revanche sur la Confrérie du Tofu. Pendant ce temps, Oropo se demande si tous ses sujets sont bien déterminés à le suivre dans son grand projet.

Le groupe fait face à Black Bump, l'étrange gardien Féca, qui fait une collection pour le moins surprenante. L'ennemi est cependant très protégé à la fois par une armure et un champ de force autour de lui. Une fois le combat remporté, Yugo embrasse Amalia, avant de lui dire que c'était une erreur, à la grande tristesse de la princesse Sadida.

Amalia et Yugo continuent d'avoir une relation conflictuelle. À l'arrivée de la salle Enutrof, le quatuor entre chacun de son côté dans une série de couloirs où des épreuves corsées les attendent. Ruel fait face à des souvenirs qui remontent à la surface, sur sa relation amoureuse avec celle qu'il a quitté, sa femme Arpagone. Tandis que Flopin et sa mère s'évadent de leur étage, Ruel Stroud retrouve sa compagne qui lui somme de la rejoindre pour former un couple de dieux Enutrofs. Pour berner le reste de la Confrérie, elle envoie Sipho, un "caméléon" sous l'apparence de Ruel. Quant à eux, Tristepin et son ancien maître parviennent à remonter à l'étage du demi-dieu Féca.

La Confrérie du Tofu arrive dans la salle Sadida et rencontre Dathura, la poupée créée par le dieu Sadida. Étant responsable du chaos causé par Ogrest, Dathura souhaite se racheter en dévoilant les plans d'Oropo à la Confrérie. Pendant ce temps, Tristepin et Goultard continuent la montée de la tour. Alors qu'Oropo présume que l'Eliacube et les six Dofus permettront de défaire les Dieux actuels, Adamaï semble de plus en plus mécontent des choix des demi-dieux. À la suite de l'évasion d'Evangelyne et Flopin, Toxine et Echo quittent le lieu où est en construction l'Hyperzaap pour retrouver ces deux derniers. La demi-déesse Sram trahit sa supérieure et tente de la tuer, mais, avec l'aide des deux Crâs, Toxine est finalement battue et jetée dans un gouffre sans fin, tout en ayant réussi à blesser gravement Evangelyne.

Evangelyne est sauvée in extremis par son bébé, à l'esprit surpuissant. Cependant, elle est au bord de l'accouchement, et Flopin et Echo sont forcés de s'entraider pour l'aider à enfanter. Mais le nouveau-né met en péril tout le plan d'Oropo, et commence à détruire sa Tour. Ce dernier et Adamaï sont donc forcés d'utiliser la puissance des Dofus eliatropes ainsi et que de l'Eliacube pour sauver la Tour. Pendant ce temps, Dathura sauve la Confrérie du Tofu de l'éboulement du bâtiment, mais continue à mettre en garde le groupe contre Ruel, qui est en réalité Sifo. Le caméléon prend ensuite la forme d'Amalia, et envoie la vraie princesse auprès d'Oropo. Ce dernier embrasse la princesse Sadida, qui l'identifie comme étant Yugo.

Après la naissance du troisième enfant d'Evangelyne et Tristepin, un fils, la Confrérie du Tofu est réunie pour une courte durée, puisque les demi-dieux se réunissent à l'Hyperzaap et que Echo enlève Yugo. À leur arrivée, tous deux sont étonnés de voir Amalia et Oropo s'embrassant. Le jeune Eliatrope est alors prêt à en découdre avec son ennemi, mais Amalia souhaite l'écouter. Oropo révèle alors sa véritable nature : durant le combat contre Ogrest, lorsque Yugo utilise les Dofus Eliatropes contre ceux que possède l'ogre, des silhouettes étranges, semblables aux Eliatropes, apparaissent. En réalité, il s'agit de d'autres versions de Yugo. Renvoyées à l'aube du Monde des Douze, ces entités tentent de survivre ensemble. Mais n'ayant pas hérité de l'immortalité de leur créateur, ces dernières, ayant pris le nom d'« Eliotropes », finissent par mourir ; transférant ainsi leur force vitale aux autres. Oropo est le dernier survivant de son peuple, mais il se sait proche de la mort. Refusant de laisser Oropo remplacer les dieux, Yugo affronte son frère dragon. C'est alors qu'Echo, blessée par le baiser entre Amalia et son amoureux, décide de le trahir. Elle révèle que l'Hyperzaap est en réalité une bombe, destinée à détruire le Monde des Douze pour couper les dieux de leurs fidèles définitivement (puisque la seule façon de « tuer » un dieu est de lui supprimer tous ses fidèles). Comprenant qu'Oropo lui a menti, Adamaï souhaite récupérer les Dofus pour empêcher le cataclysme, mais Oropo l'en empêche avant d'attaquer Echo. Il fusionne ensuite avec Yugo contre son gré, devenant ainsi un être surpuissant.

La Confrérie, Goultard mais également les Oubliés se mesurent à Oropo puisqu'il a menti à ses propres compagnons mais le combat est largement inégal. L'Eliotrope fait apprendre que c'est lui qui a donné l'Eliacube à Nox et qu'il a manipulé Dathura, la bien-aimée d'Ogrest afin qu'elle provoque le chaos d'Ogrest. De leurs côtés, Sifo, qui reprend son apparence naturelle, s'empare de l'enfant de Tristepin et d'Evangelyne et Arpagone libère Ruel. Yugo, emprisonné dans l'esprit de son adversaire, affronte Nox et Qilby. Oropo tente de le convaincre de s'unir à lui mais il refuse catégoriquement.

Yugo parvient à s'échapper de l'esprit d'Oropo. L'ennemi rejette la faute de sa présence à Yugo. Flopin et Elely s'en prennent à Sifo qui s'enfuie, sentant Echo en danger. Yugo et Adamaï font équipe pour défaire Oropo, avec l'aide d'Amalia, de Ruel et d'Arpagone. Pour se défendre, Oropo crée un colosse composé de Wakfu pour pouvoir atteindre l'autre dimension. En réponse au fait qu'Oropo soit presque prêt à envoyer l'Eliacube dans l'Inglorium, le royaume des dieux, pour le détruire, Echo y envoie la Confrérie du Tofu et ses alliés, protégeant ainsi les Dieux. Elle embrasse finalement Oropo avant une ultime explosion, les tuant tous les deux.