Deux semaines après s'être embrassés, Jane et Lisbon sont de retour au FBI, en couple, mais décident de cacher leur relation aux membres de leur équipe ainsi qu'à Abbot. Ils enquêtent sur le meurtre d'un agent du FBI qui était sous couverture. Plus-tard, l'enquête va les orienter sur la piste d'un trafic d'armes et sur un autre meurtre datant de 10 ans. Parallèlement, un nouvel agent venant de Quantico fait son apparition, Michelle Vega remplace Fisher, qui a demandé à être muté à Seattle. Elle intègre rapidement l'équipe.

Un trafiquant de voiture nommé Cole laisse sa petite amie, Marie, conduire pour la première fois, mais elle se fait attraper et Cole reste caché. Celle-ci ne veut rien dire. Pour trouver la cachette de Cole, Lisbon se fait passer pour une détenue, mais Marie ne lui dit pas grand chose. Alors, elle l'aide à s'évader et se fait mener par Hendricks qu'il les emmène à Cole. Elle se fait attraper mais heureusement Jane et le FBI arrive à temps. Plus tard, une des femmes des clients de Cole se distingue,une vieille connaissance de Jane, car ce n'est autre qu'Erika Flynn.

La CIA demande au FBI que Patrick et Térésa s'envolent pour Beyrouth où ils devront collaborer avec une adversaire familière à Jane, Erica Flynn qui leur a demandé leur aide afin d'appréhender Jan Nemenic, messager pour des organisations terroristes et petit-ami de cette dernière. En échange de cela, elle aura amnistie pour ces crimes mais Erica Flynn aura d'autre plan en tête. Après avoir arrêter Nemenic, Erica sera piégé par Jane et Lisbon et sera appréhendée par cette dernière après qu'elle a tenté encore une fois de s'enfuir avec la somme d'argent qu'elle avait voler à l'ancien messager qu'elle a tué.

Un coup de froid force Jane à aider ses collègues depuis le bureau, pendant que Lisbon, Cho, Vega et Wylie enquêtent sur un meurtre lié à une opération de diamants contrefaits. Parallèlement l'agent Abbot est inquiet que des transgressions liées à son passé, notamment l'affaire à Rio Bravo posent problème à sa femme dans l'obtention du travail de ses rêves à Washington DC. Pendant ce temps-là, Patrick discute avec Térésa sur la possibilité de quitter un jour le FBI.

Une rencontre fortuite avec un colonel militaire fait croire à Jane que le soldat cache des choses, ce qui va le conduire lui et Lisbon à déterrer l'affaire close sur le meurtre de la femme de ce dernier. Au fil de l'enquête, Jane va le soupçonner de l'avoir tué avec la complicité de sa maîtresse. Avec l'aide de Lisbon, Jane va tenter de les réunir en leur donnant rendez-vous afin de démasquer le coupable.

Jane, Lisbon et l'équipe du FBI sont amenés à enquêter sur un raid bâclé de la DEA, mais lorsque l'ancien patron d'Abbot, Bill Peterson essaie de le faire chanter sur l'affaire à la Station Rio Bravo en lui demandant de ne pas parler des erreurs de son agence, ce dernier est contraint de choisir entre sa carrière et sa morale. Abbot raconte alors à Jane que Peterson tente de le manipuler puisqu'il est au courant qu'il a tué le Commandant Zeta sans avoir reçu l'ordre. Après qu'Abbot a donné l'ordre d'arrêter Peterson pour démasquer le coupable en suivant le plan de Jane, Peterson lui dit qu'il racontera tout. Cependant, Jane défend Abbot en le menacent de parler de l'argent sale qu'il a caché et laissant entendre que ce n'est qu'une question de temps avant qu'il soit arrêté officiellement. À la fin de l'épisode, Jane fête son anniversaire dans l'Airstream en compagnie de Lisbon, cette dernière lui ayant offert comme cadeau sa tasse bleu préférée, celle qu'il avait lorsqu'il était au CBI. En effet, Lisbon a recollé tous ses morceaux.

Une enquête pour meurtre devient personnelle pour Lisbon lorsqu'elle apprend que son jeune frère, Jimmy, joueur invétéré, est recherché en tant que témoin clé, et que le FBI a lancé un mandat d'arrête à son encontre. Pendant que Lisbon essaie de retrouver son frère, elle en profite par la même occasion pour présenter ses frères à Patrick.

Alors qu’un témoin clé est assassiné, ainsi que trois autres personnes dont deux agents du FBI, Patrick s’inquiète pour la sécurité de Térésa lorsque l’équipe se met sur la ligne de feu pour protéger le dernier témoin d’un assassin très habile, un tueur à gages dans une enquête pour meurtre, prêt à tout pour arriver à ses fins. Ce dernier, à été engagé afin d'éliminer toutes traces de témoins gênants. Alors que l'équipe ce rend dans la nouvelle-Orléans sur la trace du tueur, ce dernier afin de pouvoir échapper au FBI, blesse de sang froid l'agent Ken Spackman.

L'agent Peterson veut faire tomber Abbot, pour ce faire il part à Rio Bravo récupérer une preuve compromettante, Patrick promet alors à Abbot de faire tout ce qui est possible pour empêcher Peterson d'arriver à ses fins. Pour cela, il demande l'aide de ces coéquipiers ainsi l'aide de deux anciens amis forains afin de monter un plan contre Peterson pour le faire tomber et ainsi empêcher Abbot de mettre sa carrière en péril, ainsi celle que de sa femme.

Jane prend une décision extrême tandis que l'équipe essaie d'appréhender un dangereux gang de voleurs de voitures blindées. À la suite d'une fusillade dans un restaurant avec les malfaiteurs, l'agent Vega, mortellement touché, décédera de ses blessures à l'hôpital. Chacun de ses coéquipiers réagira de différentes manières. Après l'enterrement de Vega, Jane annonce à Lisbon qu'il ne peut pas continuer à travailler à ses côtés après ce qui s'est passé, cela lui rappelant trop de mauvais souvenirs. Il décide d'arrêter de travailler pour le FBI et lui lance un ultimatum, soit elle vient avec lui, soit elle reste.

L'équipe du FBI enquête sur une nouvelle affaire. Les victimes Donnie Putnam et Megan Brooks sont retrouvées mortes avec plusieurs balles dans le corps et les ongles arrachés. Un peu plus tard, une jeune femme nommée Ree Osbourne et son frère Gabriel se présentent au bureau du FBI et proposent leur aide pour élucider ces meurtres. Gabriel aurait des dons de médium et ses visions finissent par conduire l'équipe du FBI vers cinq autres cadavres enterrés dans un champ. Lisbon et Jane ne sont pas dupes du jeune homme et Gabriel devient alors le principal suspect de ces meurtres en série. Il est interrogé par Jane au bureau du FBI.

Jane explique à Teresa qu'il veut construire quelque chose de sérieux avec elle et qu'il est prêt à lui prouver. Pendant ce temps le FBI tente d'appréhender le tueur en série responsable de la mort de Gabriel Osbourne, parce que ce dernier n'avait pas réussit le test et d'une dizaine de victimes supplémentaire, dont la dernière Susan Herman où le tueur lui a retirer un ongle, et a prélevé une partie de son sang.

24 heures après l'explosion commis par Jane, Teresa, très touchée accepte la demande en mariage surprise de Patrick. Alors que ces derniers souhaitent un mariage en tout intimité, ils se retrouvent très rapidement dépassés par les événements : Abbott décide de prendre en main la cérémonie, les frères de Lisbon ainsi que tous ses collègues s'invitent y compris Wayne Rigsby et Grace Van Pelt. Pendant ce temps-là, Cho aide Lisbon à trouver une robe de mariée et Patrick cherche une bague.