Deux ans après que le monde soit libéré des ténèbres, un jeune dragon s'échappe et s'écrase sur terre. Shu et Bouquet ont rejoint la résistance Sarbin de Legolas contre le général Logi. Shu mène un raid de ravitaillement sur un dirigeable Rosekstan, puis voyage avec Bouquet pour enquêter sur le cratère et rencontre un mystérieux garçon nommé Noi. Tous trois se retrouvent en proie à une flotte du Rosekstan. Mais un dragon rouge apparaît et décime les forces du Rosekstan. Tout en échappant au dragon rouge, Noi utilise sa capacité Tosen Kyuden sur Shu. Avec l'aide de Noi, le Blue Dragon revient. Après une bataille acharnée, Shu et Blue Dragon font battre en retraite le dragon rouge.

Shu rêve d'une fille mystérieuse lui disant de sauver le monde. Après que Noi ait aidé à réveiller l'hippopotame de Bouquet, Shu et Bouquet parlent de Noi, notamment de sa mystérieuse capacité à faire revivre les ombres perdues. Shu dit alors à Bouquet que quelque chose ne va pas dans le monde et dit qu'ils se dirigeront vers le village de Marumaro. Pendant ce temps, le général Logi est en pleine conquête du monde lorsque son commandant en second Matilda lui parle d'une affaire importante. Albarose, la capitale du Rosekstan, est alors envahie par une femme qui a la même caractéristique que Noi. Après avoir baissé sa garde, Logi fait face à la femme. La femme veut cependant un combat équitable alors elle réveille Odin de son sommeil avec son Tousen Genbaku.

Mikhail part ensuite, avant d'avertir Shu que le sort du monde réside dans les choix que lui et ses amis font. De retour au duel de Logi avec la mystérieuse femme, elle déclare qu'il n'était pas qualifié et en un éclair, Logi et Albarose s'enflamment. De loin, deux personnages étroitement masqués regardaient. Ressentant le besoin de rassembler les anciens partenaires en tant qu'utilisateurs de l'ombre, Shu emmène Bouquet et Noi au village de Marumaro pour réveiller le tigre sabre de l'ombre de Marumaro. Mais partir du mauvais pied met Noi et Marumaro à rude épreuve. Pour régler leurs différends, Shu demande à Marumaro et Noi de participer à différents événements sportifs comme le bras de fer, les courses et d'autres événements. Lorsqu'il s'agit d'un jeu de cartes, Noi gagne et utilise son Tousen Kyuden pour réveiller Saber Tiger. Les Êtres d'Investiture sont en réunion et ont élu Shu comme Représentant mondial. Mikhail part surveiller les progrès de Shu.

Alors que le groupe de Shu recherche Jiro, ils se retrouvent au cœur d'un conflit opposant une flotte de Rosekstan, menée par le capitaine Varenko, à un groupe de résistants dirigé par le capitaine Crester. Malgré une tentative d'infiltration en mode furtif, le groupe assiste à l'anéantissement de la résistance par les forces de Rosekstan.

Le groupe de Shu arrive à Heliut, une ville de casinos située près d'une immense pyramide. Ils y retrouvent Legolas, le chef de la résistance, qui est totalement endetté auprès du maire après avoir perdu tout son argent au jeu. L'action s'accélère lorsque la pyramide s'anime et commence à marcher vers la ville en projetant ses briques. Face à l'échec de l'armée locale, Legolas voit une opportunité d'effacer sa dette et envoie Shu et ses amis détruire la menace.

Arrivé à Coreed, le groupe de Shu cherche Jiro avec l'aide d'Homeron l'Original. Ce dernier les oriente vers Xie, qui leur annonce deux nouvelles majeures : la capitale de Rosekstan a été détruite, plongeant le monde dans le chaos, et le mystérieux Dragon Rouge semble lié à ces catastrophes. Elle leur indique finalement où se cachent Jiro et Kluke.

Le groupe de Shu arrive dans un village dévasté par Schmidt et son armée de Mecha Robos (récupérés après la guerre). Les villageois, pacifistes à l'excès, refusent de se battre. Durant leur séjour, Noi tombe sous le charme de Linda, une jeune fille du village, et l'équipe aide les habitants à reconstruire leurs maisons.

Le groupe arrive dans un village côtier où Kluke mène désormais une vie paisible en tant qu'institutrice et infirmière. Pendant que Bouquet et Marumaro se détendent à la plage, Shu part à sa recherche et croise Noi, qui a pour objectif secret de réveiller l'ombre de Kluke.

Shu est démoralisé par les refus successifs de Jiro et Kluke, ce qui inquiète Marumaro et rend Bouquet jalouse. Pour lui remonter le moral, Marumaro lui présente deux sœurs danseuses, Donna et Reina.

L'épouse mystérieuse, nommée Lotarus, se révèle être l'un des sept dragons de l'ombre du château céleste. Après avoir discuté avec Mikhail, elle décide de mener elle-même le prochain "test" pour juger l'humanité.

Pendant que Shu se dirige vers les zones humides de Logic, Jiro est attaqué sur la côte par des soldats vêtus de blanc. Un homme nommé Vermillion intervient pour arrêter le combat, notant que Jiro ne possède plus d'ombre. Peu après, Delphinium et Deathroy approchent ce même camp militaire à la recherche d'un certain Docteur Tarkovsky.

Alors que le combat contre Mikhail fait rage, Noi avoue (pour lui-même) appartenir aux « Êtres de l'Investiture », mais cache cette vérité à Shu pour ne pas briser leur amitié. Mikhail, de son côté, dévoile sa véritable puissance en révélant que son ombre de dragon rouge est en fait sa forme originelle.

Alors que la Brigade Blanche s'apprête à passer à l'offensive, Shu retient les Gardiens Blancs pour permettre à Noi de mettre Bouquet et Marumaro en sécurité. Les soldats finissent par se replier, sous l'œil attentif de Lotarus qui observe la scène de loin. De son côté, Mikhail est aperçu près d'une rivière, gravement blessé après son précédent combat.

Après avoir brièvement discuté avec Primella, Shu décide de choisir un itinéraire différent de celui proposé par Noi pour quitter la ville. Le groupe progresse prudemment dans Nirvana, tentant d'échapper aux patrouilles de la Brigade Blanche, dont les mouvements sont coordonnés par les tactiques intelligentes de Furioso.

En plein désert, le groupe de Shu est victime d'un mirage et se retrouve dans une ville fantôme. La tension monte lorsque Shu, Marumaro et Noi tombent sous le charme d'une mystérieuse apparition, provoquant une dispute que Bouquet doit interrompre en utilisant les pouvoirs de métamorphose d'Hippopotamus.

Jiro parvient à s'introduire dans le quartier général de la Brigade Blanche au moment même où Delphinium y est présente. En explorant les lieux, il tombe sur Primella, mais découvre avec surprise qu'elle est accompagnée du Général Szabo, qui semble désormais lui servir de domestique.

Toujours intriguée par Bouquet, Lotarus décide de passer à l'action en ensorcelant un papillon avec ses pouvoirs. Alors que Shu et ses amis aident une jeune fille à transporter de la nourriture chez elle, le papillon libère un pollen magique sur cette dernière, mais c'est Bouquet qui finit par sombrer dans un sommeil profond.

Conrad et un Maître Chevalier nommé Griz rejoignent la résistance menée par Legolas et Daner. Ensemble, ils commencent à explorer les ruines des Êtres de l'Investiture situées dans la ville. Peu après, Shu et son groupe arrivent sur les lieux.

Marumaro et Bouquet utilisent leurs ombres pour suivre Blue Dragon à travers l'artéfact. À l'intérieur, Hippopotamus active par inadvertance un levier qui précipite tout le groupe (Shu, ses amis, Conrad, Griz et Daner) dans les profondeurs. Noi découvre alors une technologie ancienne et parvient à ouvrir un accès vers une salle de contrôle pour en apprendre plus sur les Êtres de l'Investiture.

Après les rapports de Conrad, Griz et Daner à Legolas, Noi décide de retourner seul dans les ruines pour en percer les mystères. Sous sa forme de dragon, il s'infiltre dans la base de données ancienne. Il y est bientôt rejoint par Lotarus, elle aussi sous sa forme de dragon, alors qu'il commence à accéder aux informations secrètes.

Alors que Noi commence à décrypter les archives secrètes sur la cité des Êtres de l'Investiture, le leader de ces derniers, Rudolph, décide de passer à l'action. Il dépêche deux de ses serviteurs les plus puissants, Hildegard et Fagino, avec une mission claire : éliminer Shu.

Pour gagner un peu d'argent, Shu, Bouquet, Marumaro et Noi s'improvisent commis de cuisine pour aider deux boulangères à préparer une immense pièce montée destinée à un événement municipal. Cependant, la préparation prend du retard, obligeant Noi et Bouquet à divertir la foule impatiente pendant que Shu aide à finaliser le chef-d'œuvre.

L'envoyé des Êtres de l'Investiture, Fagino, infiltre un village et utilise ses écailles de dragon pour transformer quatre épouvantails en clones grotesques et obèses de Shu, Bouquet, Marumaro et Noi. Pendant ce temps, les vrais héros arrivent sur place, ignorant que les villageois sont terrorisés par leurs doubles qui exigent des offrandes de légumes.

Guidé par l'inconnu à la robe mystérieuse, le groupe de Shu arrive dans un village où ils retrouvent Jiro et Xie (cette dernière s'étant d'abord fait passer pour une simple marchande de fruits). Les retrouvailles sont l'occasion d'un échange d'informations crucial :

Après une mission de reconnaissance, Jiro et Xie informent le groupe de l'emplacement du campement de la Brigade Blanche. Shu élabore alors un plan : Bouquet, utilisant les pouvoirs de métamorphose d'Hippopotamus, parvient à s'infiltrer à bord du vaisseau amiral où se trouve Primella. Elle tente de convaincre la jeune voyante de les aider à stopper le conflit, espérant utiliser ses prédictions pour changer le cours des événements.

À peine remis de sa chute, Shu apprend par Jiro et Xie que le conflit entre la Brigade Blanche et les forces de Rosekstan s'intensifie. Shu réalise avec horreur que le village paisible où réside Kluke se trouve précisément sur la trajectoire des armées.

Grâce au pouvoir de téléportation du Phénix, le groupe de Shu parvient à s'introduire dans le repaire secret du Général Logi. Bien que l'accueil soit tendu, Logi accepte de s'entretenir avec Shu, principalement parce qu'il remarque la présence d'Andropov à ses côtés. Pendant que les deux chefs discutent de la situation mondiale, l'ombre du danger plane : Delphinium et Deathroy ont réussi à s'infiltrer dans la base pour dérober des informations cruciales pour la Brigade Blanche.

Le repaire du Général Logi subit une attaque de plein fouet par la Brigade Blanche. Kluke, Marumaro, Bouquet et Andropov déploient immédiatement leurs ombres pour protéger la base. Sur ordre de Kluke, Alubujem parvient à localiser Shu, qui est toujours engagé dans un combat féroce contre des soldats un peu plus loin. Une fois le groupe réuni, Shu lance une offensive coordonnée : Noi fusionne avec Blue Dragon, tandis que Bouquet s'unit à Saber Tiger.

La bataille atteint un niveau de violence extrême. Kluke, après avoir multiplié les téléportations pour disperser les troupes de la Brigade Blanche, finit par s'effondrer, totalement épuisée par l'effort. Pendant ce temps, les duels s'intensifient : Logi affronte Furioso dans un choc de titans, tandis que Shu (fusionné avec Noi) entame son combat contre le redoutable Vermillion.

Alors que Mikhail déchaîne ses ondes de choc et pulvérise les Brunacks, le leader des Êtres de l'Investiture, Rudolph, décide de mettre fin au chaos. Depuis sa cité volante, il déploie une technologie dévastatrice : un laser surpuissant frappe le champ de bataille, pétrifiant instantanément Mikhail. Un mur gigantesque s'élève ensuite du sol, infligeant le même sort aux soldats des deux camps et forçant les survivants à une retraite désespérée.

À Nirvana, l'heure est à la reconstruction. Vermillion et Furioso supervisent les améliorations de leur arsenal, hantés par les récents échecs face aux forces de Rosekstan et l'intervention dévastatrice de Rudolph. Pendant que Vermillion discute des derniers événements avec le Docteur Tarkovsky, Delphinium et Deathroy, toujours tapis dans l'ombre, espionnent la conversation pour glaner des secrets sur les intentions de la Brigade Blanche.

Shu, Bouquet, Marumaro et Noi arrivent dans les ruines d'une ville à thème gastronomique. Ils rencontrent le maire de la ville qui raconte comment Fagino est arrivé dans leur ville et n'était pas satisfait de certains de leurs gourmets. Fagino avait préparé son propre plat qui était si bon que tout le monde l'adorait. Avant de partir, Fagino lui a donné une Échelle de Dragon. Lorsque la ville a voulu plus de ce plat, elle a été plongée dans le chaos. Après l'histoire, l'Échelle du Dragon qui a été donnée au maire le pousse à libérer une ombre démoniaque qui attaque le groupe. Une fois les ombres libérées, Bouquet et Hippopotamus fusionnent avec Saber Tiger tandis que Noi fusionne avec Blue Dragon.

Au sein de sa base, le Général Logi supervise personnellement l'amélioration des exo-combinaisons géantes, conscient que la technologie actuelle ne suffit plus. À bord de la forteresse volante Sleipnir, Matilda reçoit un rapport alarmant : malgré les assauts répétés des forces de Rosekstan, le mur géant érigé par Rudolph reste infranchissable.

À Rosekstan, la jeune voyante Primella est assaillie par des visions terrifiantes. Elle voit d'abord un affrontement tripartite brutal impliquant la Brigade Blanche, Shu et l'impitoyable Fagino. Mais sa vision la plus troublante concerne Kluke : elle l'aperçoit dans un champ de fleurs, sur le point d'être froidement exécutée par Lotarus. Ces présages laissent craindre le pire pour l'avenir du groupe.

Alors que le groupe explore une ville voisine, Shu croise le chemin d'un mystérieux diseur de bonne aventure. Il s'agit en réalité de Rudolph, le leader des Êtres de l'Investiture, qui a pris une apparence humaine. D'un simple geste, il transporte Shu dans une autre dimension pour tester sa force et sa détermination.

Au sommet de leur cité céleste, les Êtres de l'Investiture tiennent un conseil crucial. Ils passent en revue les siècles de conflits qui ont déchiré le monde :

L'invasion des Êtres de l'Investiture passe à la vitesse supérieure. Rudolph, dans un geste de pure démonstration de force, fragmente lui-même une partie du mur géant qu'il avait érigé. Il projette les débris massifs de la structure vers les villages en contrebas, transformant les vestiges de sa barrière en armes de destruction massive.

Suite à la mort tragique de Vermillion, l'équilibre des forces est rompu. Rudolph, implacable, ordonne aux autres Êtres de l'Investiture de poursuivre leur invasion systématique du monde. Face à l'urgence, le groupe de Shu prend une décision difficile : ils se séparent pour couvrir plus de terrain et retrouver Kluke avant qu'il ne soit trop tard. C'est lors de cette recherche que Shu et Primella tombent nez à nez avec Lotarus.

L'armée de Rosekstan démontre sa puissance technologique en piégeant une nuée de créatures ailées dans un goulot d'étranglement. Matilda ne laisse aucune chance aux monstres : elle ordonne l'activation du canon laser principal du Sleipnir, pulvérisant les créatures en un seul tir dévastateur.

Dans une région volcanique tourmentée par l'orage, Noi croise la route de Legolas près de Z'Mey, un ancien sanctuaire de dragons. Ils sont rapidement rejoints par Conrad, accompagné de Griz et Daner. Tandis que le groupe se rassemble, Daner révèle à Noi un mystérieux artefact qu'ils ont découvert. Reconnaissant l'objet, Noi accepte de les guider à l'intérieur du sanctuaire.

Après avoir retrouvé Kluke, Bouquet et Marumaro font tout leur possible pour empêcher la vision funeste de Primella de se réaliser. Pendant ce temps, au sanctuaire de Z'Mey, Noi plonge dans les archives de la structure pyramidale pour comprendre comment activer le Mast Driver, sentant que l'heure de l'ultime voyage approche.

Une rencontre diplomatique : Dans un moment de calme précaire, Shu obtient une audience inattendue avec le Docteur Tarkovsky. Ce dernier apprend avec une émotion contenue la mort de Vermillion. Malgré leurs différends, la perte de l'un de leurs plus puissants guerriers pèse lourdement sur le moral des Gardiens Blancs, forçant Tarkovsky à reconsidérer la menace des Êtres de l'Investiture.

Le rassemblement des héros : Guidé par les visions prophétiques de Primella, le Docteur Tarkovsky prend une décision historique : il mène Shu et l'intégralité de la Brigade Blanche vers le sanctuaire de Z'Mey. Sur place, les retrouvailles sont générales. Alors que Noi poursuit ses recherches vitales sur le Mast Driver, il est rejoint par Bouquet, Marumaro, Kluke et Andropov. Peu après, Shu et Primella atterrissent à bord du vaisseau amiral de Tarkovsky.

Alors que le Docteur Tarkovsky reçoit les derniers rapports sur l'état de préparation du Mast Driver, la bataille atteint son paroxysme. Fagino, assoiffé de vengeance, lance une attaque d'une violence inouïe sur la fusion Noi/Blue Dragon. Le choc est tel qu'il force Noi et Blue Dragon à se séparer brutalement, laissant les défenseurs vulnérables. De leur côté, Marumaro et la fusion Bouquet/Saber Tiger parviennent, au prix d'un effort héroïque, à détruire le redoutable Blizzard Dragon.

Sentant la menace du Mast Driver s'approcher de leur domaine sacré, Rudolph ordonne le repli immédiat de Hildegard et Fagino. Il préfère concentrer ses forces pour protéger son sanctuaire plutôt que de poursuivre les escarmouches au sol. Alors que le vaisseau spatial de Shu et ses alliés traverse les couches atmosphériques, ils pénètrent dans une zone de haute sécurité protégée par d'étranges engins de combat automatisés.

Alors que Fagino lance un assaut brutal, Noi utilise ses pouvoirs pour permettre à Shu d'atteindre un nouveau stade : une fusion totale avec Blue Dragon, révélant sa forme la plus complète et la plus puissante à ce jour. Cependant, la transition est difficile ; le corps massif de Blue Dragon reste figé, incapable de bouger sous le poids de cette nouvelle énergie. Pour gagner du temps, Bouquet et Hippopotamus fusionnent avec Saber Tiger afin de protéger Shu, mais ils sont rapidement balayés par la puissance brute de Fagino.

Suite aux révélations sur sa rencontre passée avec Noi, Lotarus est déclarée coupable de trahison par Rudolph. Pour expier sa faute, elle est condamnée à un duel à mort contre Hildegard. Le combat est acharné, et Lotarus semble prendre l'avantage en immobilisant la tête allongée, les bras et la queue de son adversaire. Cependant, elle est frappée de stupeur lorsque Hildegard révèle sa nature hybride : une deuxième tête émerge, libérant l'Être de l'Investiture de l'emprise de Lotarus.

Le duel entre Rudolph et la fusion Shu/Blue Dragon commence avec une violence inouïe. L'ombre de Rudolph pare chaque coup avec une aisance déconcertante et manque de peu de réduire au silence Marumaro et la fusion Bouquet/Saber Tiger. La puissance du leader des Êtres de l'Investiture finit par briser la garde de Shu, le projetant violemment dans un fossé profond. Dans la foulée, le Dr Tarkovsky et Primella chutent avec lui, tandis que Marumaro et Bouquet sont laissés au sol, vaincus.

Le combat entre Shu et Rudolph atteint des sommets de violence. Après avoir encaissé un coup puissant de Blue Dragon, Rudolph abandonne sa forme humanoïde pour assumer sa véritable forme de dragon. Les deux adversaires semblent de force égale jusqu'à ce que Rudolph parvienne à étrangler la fusion Shu/Blue Dragon, tout en repoussant violemment Noi et la fusion Bouquet/Saber Tiger.

Le Général Logi lance toutes ses forces dans une attaque désespérée contre la machine de guerre colossale de Rudolph. Pour contrer l'armada de Rosekstan, Rudolph déploie une armée de défenseurs titanesques : une nuée de créatures ailées, plusieurs Amethyst Dragons, un Moody Dragon et un terrifiant Phantom Dragon.

Le retour du Dragon Suprême : Alors que la flotte de Rosekstan est en lambeaux, la fusion Shu/Blue Dragon surgit des décombres, tenant délicatement Primella dans sa main. Une fois la voyante mise en sécurité auprès du Dr Tarkovsky et du Général Szabo, Shu se tourne vers son destin. Rudolph émerge de sa machine de guerre pour un ultime duel au corps à corps.